Zusammenfassung
Das akute Abdomen beschreibt einen potenziell lebensbedrohlichen Zustand und erfordert eine schnellstmögliche diagnostische Abklärung. Nach der klinischen Inspektion und teils gezielten Ultraschalluntersuchung sind in unklaren Fällen meist eine unverzügliche Computertomographie (CT) und bei Schwangeren und Kindern eine Magnetresonanztomographie (MRT) indiziert. In diesem zweiten Teil der Arbeit über die Bildgebung bei akutem Abdomen werden Fälle häufiger organbezogener Ursachen des Gastrointestinaltrakts und des Urogenitalsystems präsentiert.
Abstract
The acute abdomen is a potentially life-threatening condition and requires a rapid diagnosis. After clinical inspection and in cases with unclear ultrasound findings or unclear serious symptoms computed tomography (CT) and in pregnant women and children magnetic resonance imaging (MRI) is usually necessary. This second part of “Imaging in the acute abdomen” focuses on frequent organ specific causes of the gastrointestinal tract and the urogenital system.
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Lernziele
Nach Absolvieren dieser Fortbildungseinheit …
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können Sie die passenden Bildgebungsmodalitäten für die präsentierten Ursachen eines akuten Abdomens auswählen.
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wissen Sie, wie sich die häufigen Ursachen eines akuten Abdomens im Gastrointestinaltrakt und im Urogenitalsystem präsentieren.
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kennen Sie Fallbeispiele einzelner seltener, aber wichtiger Ursachen des akuten Abdomens in der CT und in der MRT.
Einleitung
Der Begriff des akuten Abdomens beschreibt ein potenziell lebensbedrohliches klinisches Bild und erfordert eine umgehende diagnostische Abklärung. Klinische Symptome sind plötzlich beginnende, starke Bauchschmerzen, Abwehrspannung, motorische Rigidität und ein verminderter Allgemeinzustand. Die beiden am häufigsten beschriebenen Ursachen, die akute Appendizitis und die akute Cholezystitis, können meist mit Hilfe der Sonographie diagnostiziert werden. In unklaren Fällen oder bei schwerwiegender Symptomatik ist jedoch eine CT beziehungsweise bei Schwangeren und Kindern eine MRT indiziert [1, 2, 3]. Die korrekte Diagnose des ursächlichen Krankheitsbildes kann aufgrund der Vielzahl an möglichen Ursachen und insbesondere bei den selten vorkommenden Krankheitsbildern für den Radiologen herausfordernd sein.
Im ersten Teil der zweiteiligen Arbeit über die Bildgebung bei akutem Abdomen wurden häufige und einzelne seltene organbezogene Fälle der Leber, Gallenblase, des Pankreas, der Milz und der Gefäße erläutert [4]. Im zweiten Teil der Arbeit werden Fälle des Gastrointestinaltrakts und des Urogenitalsystems inklusive der weiblichen Geschlechtsorgane präsentiert.
Dünn‑, Dickdarm und Appendix
Die häufigste Diagnose des akuten Abdomens ist die Appendizitis mit charakteristischer Symptomatik. Bei klinischem Verdacht stellt der Ultraschall die Bildgebungsmodalität der Wahl dar, nur in unklaren Fällen kommt insbesondere bei Schwangeren die MRT oder bei Verdacht auf einen komplizierten Befund mit perityphlitischem Abszess oder bereits erfolgter Ruptur die CT zum Einsatz [2]. Die Diagnose sollte bei passender Symptomatik, einer wandverdickten, nicht komprimierbaren Appendix mit einem Durchmesser von 7 mm oder mehr (cave: bei Perforation kleinere Durchmesser möglich) und angrenzender Fettgewebeimbibierung gestellt werden ([5]; Abb. 1). Bei akuter Appendizitis muss insbesondere auf bildmorphologische Zeichen des Übergangs vom phlegmonösen zum gangränös-nekrotischen Stadium mit der Gefahr der angrenzenden perityphlitischen Abszedierung bis hin zur freien Ruptur zur optimalen klinischen Therapieentscheidung geachtet werden [6]. Als Differenzialdiagnosen sollte bei jüngeren Erwachsenen an eine terminale Ileitis bzw. Ileokolitis im Rahmen eines Morbus Crohn und im mittleren sowie höheren Alter an primäre Appendixtumoren, wie das Appendixkarzinom, einen neuroendokrinen Tumor (früher Karzinoid), oder eine extranodale Lymphommanifestation gedacht werden [7].
Die Divertikulitis kommt in den westlichen Ländern ebenfalls häufig vor und betrifft in bis zu 90 % der Fälle das Sigma [5, 8]. Die empfohlene primäre Bildgebungsmodalität der Wahl ist die CT mit i.v. KM-Gabe [9, 10]. Die Durchführung einer oralen und/oder rektalen Kontrastierung wird in der Literatur heterogen beschrieben, kontrovers diskutiert, und bezüglich eines diagnostischen Mehrwerts existiert keine Evidenz [9, 11, 12]. Zudem konnte in einer kürzlich durchgeführten prospektiven Studie gezeigt werden, dass die Verwendung von sog. Niedrigdosisprotokollen eine signifikant niedrige Sensitivität von Komplikationen aufweist und somit nicht empfehlenswert erscheint [12]. Darüber hinaus wird an manchen Zentren mit entsprechender Expertise als primäre Untersuchung die Sonographie durchgeführt und nur bei unklarem Befund oder Verdacht auf Komplikationen eine CT ergänzt [9, 10]. Bildmorphologisch ist eine Wandverdickung mit angrenzender Fettgewebeimbibierung typisch. Therapeutisch entscheidend sind Komplikationen mit gedeckter versus freier Perforation sowie möglicher Abszedierung [5, 8]. Die Befundeinordnung kann gemäß der CDD („classification of diverticular disease“)-Klassifikation erfolgen, bei der eine unkomplizierte (Typ 1) von einer komplizierten Divertikulitis (Typ 2) mit Mikroabszess (2a), Makroabszess (2b) und der freien Perforation (2c) radiologisch zu unterscheiden ist (Tab. 1; [13]). Auch wenn die Sigmadivertikulitis bei segmentaler Darmwandverdickung die häufigere Ursache darstellt, muss hier immer an das Vorliegen eines Sigmakarzinoms, ggf. mit assoziierter entzündlicher Komponente gedacht werden. Hierbei finden sich bei der Sigmadivertikulitis typischerweise eine konisch zunehmende ödematöse Darmwandverdickung (< 2 cm) über eine längere Strecke (> 10 cm) mit verdicktem/n Divertikel/n, eine diffuse Imbibierung des angrenzenden Mesosigmoids sowie mehrere kleinere entzündlich reaktive Lymphknoten. Das Sigmakarzinom weist hingegen typischerweise eine scharf begrenzte, teils überhängende Darmwandverbreiterung (> 2 cm) mit homogenem KM-Enhancement ohne sichere Abgrenzbarkeit einer ödematös verdickten Darmwandstruktur über eine kürzere Länge ohne verdickte Divertikel und mit geringer angrenzender Imbibierung bei im fortgeschritteneren Tumorstadium soliden Tumorinfiltrationen und Lymphknotenmetastasen auf ([14]; Abb. 2).
Bei einer vorwiegenden Imbibierung des perikolischen Fettgewebes sollte hingegen an eine seltene Appendicitis epiploicae gedacht werden, bedingt durch eine Torsion bzw. Infarzierung der zipfelförmigen Fettgewebeanhängsel des subserösen Bindegewebes im Bereich des Colon sigmoideum und des Colon transversum ([5, 15]; Abb. 3).
Eine weitere häufige Ursache des akuten Abdomens stellt der Ileus dar, der mechanischer oder paralytischer Genese unterschiedlichster Ätiologie sein kann. Bei Verdacht auf eine mechanische Genese sollte eine CT mit i.v. KM-Applikation durchgeführt werden, wobei insbesondere auf distendierte Darmschlingen (als Faustregel: Dünndarm > 3 cm und Dickdarm > 5 cm), aszendierende Luft‑/Flüssigkeitsspiegel und einen Kalibersprung mit distal kollabierten Darmschlingen sowie die ursächliche Genese mit innerer Hernie, Torsion, Bride, Invagination, Volvulus, Adhäsion oder inneren Obstruktionen (z. B. durch Koprostase) und entzündlicher oder tumoröser Raumforderung zu achten ist ([8]; Abb. 4). Die häufigste Ursache eines mechanischen Dickdarmileus beim Erwachsenen sind kolorektale Karzinome, wobei ein mechanischer Dünndarmileus mit etwa 80 % häufiger vorkommt und häufig durch postoperative Adhäsionen, seltener durch eine innere Hernie oder einen Tumor bedingt ist [5, 8]. Beim paralytischen Ileus kommt es zu einer Störung der Darmpassage aufgrund einer Motilitätsstörung, häufig sekundär reflektorisch (u. a. postoperative Atonie, im Rahmen einer Peritonitis oder entzündlichen Reizung), metabolisch (Elektrolytstörungen; u. a. Urämie, Hypokaliämie oder Hyperkalzämie), medikamentös (u. a. opioidinduzierte Obstipation oder Langzeitanwendung von Laxanzien), neurogen (u. a. Wirbelkörperfraktur mit Kompression des Rückenmarks oder Morbus Parkinson) sowie vaskulärer Genese (u. a. arterielle Embolie oder venöse Thrombosierung; [16]). Hierbei ist bei einer segmentalen Minderkontrastierung oder manifesten Pneumatosis intenstinalis eine ursächliche Mesenterialischämie auszuschließen (Mesenterialischämie im Detail in Teil 1 beschrieben [4]).
Bei Nachweis freier Luft im Abdomen ohne erklärliche iatrogen-postoperative Ursache ist der Ausschluss einer offenen Hohlorganperforation zu führen. Eine Hohlorganperforation entsteht am häufigsten durch perforierte gastroduodenale Ulzera und/oder durch eine frei perforierte Divertikulitis (Abb. 5). In den meisten Fällen erscheint zum Ausschluss freier Luft eine konventionelle Röntgenaufnahme des Abdomens in Linksseitenlage ausreichend. Die CT mit multiplanarer Durchsicht im Lungenfenster ist jedoch zur Detektion freier intraperitonealer Luft und subperitoneal gefangener Luft am sensitivsten. Die CT sollte bei klinischem Verdacht insbesondere zur Beurteilung der Ursache und der möglichen operativen Planung eingesetzt werden. Hierbei geben in den meisten Fällen die Menge und die Verteilung der Luft Hinweise zur Lokalisation der Perforation [5, 8]. Zu beachten ist, dass ein Pneumoperitoneum noch bis zu 4 Wochen nach abdominellen Operationen beobachtet werden kann [17].
Eine seltene Ursache des akuten Abdomens beruht auf dem Vorhandensein eines Meckel-Divertikels, welches eine Ausstülpung des Ileums darstellt und ein Relikt des Ductus omphaloentericus ist, meist mit einer Lage im mittleren Unterbauch. Es kann durch gastrointestinale Blutungen symptomatisch werden und bei Erwachsenen eine (Meckel‑)Divertikulitis oder – in der Folge – einen Ileus hervorrufen ([18]; Abb. 6).
Nebenniere
Die Ursache eines akuten Abdomens findet sich selten in den Nebennieren – dann meist mit unspezifischen Symptomen im Oberbauchbereich. Nebennierenblutungen sind häufig traumatischer Genese und seltener nichttraumatischer Ursache, u. a. bei Koagulopathien, psychischen und körperlichen Stresssituationen wie im Rahmen einer Schwangerschaft sowie sekundär bei Nebennierenischämien oder Nebennierentumoren. Bildmorphologisch ist häufig eine rundliche Nebennierenauftreibung mit teils unscharfer Begrenzung und angrenzender Fettgewebeimbibierung zu sehen, in der nativen CT im akuten Stadium mit hyperdensen Blutanteilen (30–90 HU) bzw. in der MRT mit Signalveränderungen je nach Alter der Blutung (typischerweise < 7 Tage: T1w-iso- bis -hypointens, ausgeprägt T2w-hypointens; nach 1 bis 7 Wochen: T1w- und T2w-hyperintens bei meist Persistenz von Methämoglobin [19, 20]; Abb. 7). Hb-relevante Einblutungen in das Retroperitoneum sind selten, können aber bei akuten Blutungen von Angiomyolipomen auftreten.
Nebenniereninfarkte sind insgesamt äußerst selten, können aber in eine lebensbedrohliche Nebenniereninsuffizienz münden mit u. a. konsekutiv kritischen Hypoglykämien, Hyponatriämien und Hyperkaliämien. Nebenniereninfarkte finden sich häufiger bei Frauen im Rahmen der Schwangerschaft und sind teilweise mit einer Thrombose der Nebennierenvene assoziiert. Bei Schwangeren stellt neben dem Ultraschall die native MRT das Bildgebungsverfahren der Wahl dar. Hierbei zeigt sich in der MRT typischerweise eine T2w-hyperintense, länglich vergrößerte Nebenniere mit angrenzender Fettgewebeimbibierung. In der CT ist eine minderkontrastierte Nebenniere mit angrenzender Fettgewebeimbibierung hinweisend ([20]; Abb. 8). Nebenniereninfarkte treten zudem gehäuft bei Patienten mit schwerer COVID-19(„coronavirus disease 2019“)-Erkrankung auf. In einer kürzlich veröffentlichten retrospektiven Studie lag die Inzidenz bildmorphologischer Zeichen von Nebenniereninfarkten bei 23 %, wobei in 8 % der Fälle eine Nebenniereninsuffizienz resultierte [21]. Eine weitere Ursache einer Nebenniereninsuffizienz können selten vorkommende Adrenalitiden, beispielsweise als Nebenwirkung einer Immuntherapie, mit bilateraler Nebennierenvergrößerung sein [22].
Niere, Ureter und Harnblase
Bei unklarem Fieber zeigt sich nicht selten ein Harnwegsinfekt, ursächlich durch eine aszendierende bakterielle Infektion, die klinisch rasch durch eine Urinuntersuchung und eine typische Symptomkonstellation mit Dysurie, Algurie, Pollakisurie sowie suprapubischen Schmerzen zu diagnostizieren ist. Die akute Harnblasenentzündung (Zystitis) kann sich bei milder Ausprägung der bildmorphologischen Diagnose entziehen. Bei gut gefüllter Harnblase kann eine Wandverdickung teils mit T1w-hypodensem/T2w-hyperintensem Wandödem sowie in seltensten Fällen mit intramuralem Emphysem Ausdruck einer schweren Infektion sein. Bei einer Pyelonephritis treten häufig Fieber und Flankenschmerzen zusätzlich zu typischen Symptomen des Harnwegsinfekts auf [23]. In der KM-gestützten CT und MRT zeigen sich meist ein bandförmiges Wand-Enhancement des Nierenbeckenkelchsystems und – bei ausgeprägteren Infektionen – eine assoziierte Nierenschwellung mit unscharfen keilförmigen und flächigen Minderkontrastierungen, am besten in der späteren nephrographischen KM-Phase zu detektieren, in der MRT mit T1w-hypointensem und T2w-hyperintensem Korrelat. Zu beachten ist, dass eine perirenale Fettgewebeimbibierung ein unspezifisches Zeichen darstellt. Komplikationen sind renale oder perirenale Abszesse mit sich bei chronisch-rezidivierendem Verlauf ausbildenden unilateral asymmetrischen, segmentalen Narbenbildungen und Defekten bis hin zu irreversiblen Nierenschrumpfungen mit deformierten und erweiterten Nierenkelchen sowie dystrophen Parenchymverkalkungen ([24]; Abb. 9). In seltenen Fällen kann es zu einer xanthogranulomatösen Pyelonephritis kommen mit inhomogenem Bild einer ausgeprägten regionalen Nierenparenchymdestruktion, dilatierten Kelchen und perirenalen Fettgewebeveränderungen, meist mit zentraler Kelchobstruktion und Nierenkonkrement [25].
Bei akuten, kolikartigen Flankenschmerzen sollte differenzialdiagnostisch immer an eine Urolithiasis mit einer Lebenszeitinzidenz von mehr als 10 % gedacht werden. Bei Patienten mit klinischem Verdacht auf eine Urolithiasis sollte eine native Low-dose-CT der ableitenden Harnwege durchgeführt werden, bei der insbesondere auf ureterale bzw. prävesikale Konkremente, einseitigen Harnstau und eine hinweisende periureterale/-renale Umgebungsreaktion wie nach erfolgtem Konkrementabgang zu achten ist ([5]; Abb. 10).
Ovar, Adnexe und Uterus
Gynäkologische Ursachen eines lebensbedrohlichen akuten Abdomens sind selten. Bei jüngeren prämenopausalen Frauen sind ausgeprägte Menstruationsbeschwerden mit akuten abdominellen Schmerzen im Rahmen des Eisprungs (Follikelsprung) mit teils nachweisbarem Corpus luteum nicht selten. Ein schwerwiegendes Krankheitsbild stellt die Ovarialtorsion dar. Sie ist häufig mit dem Vorliegen von Tumoren des Ovars (insbesondere Teratomen) assoziiert und zeigt ein erhöhtes Auftreten während der Schwangerschaft, stellt aber für den Radiologen eine sehr anspruchsvolle Diagnose dar, an die immer gedacht werden sollte. Klinisch präsentieren sich die Patientinnen mit starken, jedoch unspezifischen, akuten Unterbauchschmerzen, Erbrechen und Fieber. Die primäre Bildgebungsmodalität der Wahl ist der gynäkologische Ultraschall. In unklaren Fällen kann eine portalvenöse CT-Untersuchung bzw. bei jüngeren Frauen und im Falle einer Schwangerschaft eine MRT durchgeführt werden. Bildmorphologische Hinweise sind ein asymmetrisch vergrößertes (> 5 cm), dystopes Ovar mit möglicher Uterusdeviation nach ipsilateral bei Stieldrehung und mit ödematösem Stroma, heterogener bis fehlender KM-Anreicherung, Einblutungen sowie angrenzender Imbibierung und freier Flüssigkeit ([5, 26, 27]; Abb. 11).
Differenzialdiagnostisch kommen u. a. eine eingeblutete Ovarialzyste, ein Tuboovarialabszess und eine Extrauteringravidität in Betracht (Abb. 12 und 13). Auch in diesen Verdachtsfällen stellt der gynäkologische Ultraschall die initiale Bildgebungsmodalität dar. Eingeblutete Ovarialzysten weisen typischerweise eine inhomogene Struktur und einen Flüssigkeits-Flüssigkeits-Spiegel auf, in der nativen CT mit hyperdensen Blutanteilen (> 40 HU) und in der MRT mit in Abhängigkeit vom Einblutungszeitpunkt unterschiedlichen Signalveränderungen [5, 27]. Ein Tuboovarialabszess kann Folge einer Unterleibsentzündung sein und ist meist aszendierend-bakterieller Genese. Sonographisch ist eine septierte multilokuläre Raumforderung in Ovarialposition mit irregulärer Wandverdickung und mit inflammatorisch bedingt angehobener Echogenität des angrenzenden Fettgewebes typisch. Bei der Extrauteringravidität, welche zu ungefähr 95 % in der Tuba uterina lokalisiert ist, kann es neben Unterbauchschmerzen zu vaginalen Blutungen kommen. Die Diagnose wird in der Regel in Zusammenschau des Beta-hCG(humanes Choriongonadotropin)-Wertes und des Ultraschallbefunds gestellt ([28]; Abb. 13). Die CT und die MRT können in unklaren Fällen und zum Ausschluss anderer Ursachen, wie eines Malignoms oder einer Endometriose, eingesetzt werden [27].
Fazit für die Praxis
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Das akute Abdomen ist ein lebensbedrohliches klinisches Bild, welches eine umgehende Diagnostik erfordert.
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Kenntnisse über die potenziellen Ursachen des akuten Abdomens, deren Bildgebungsmodalitäten der Wahl und deren bildmorphologische Charakteristika sind für die radiologische Befunderhebung von großer Bedeutung.
Abbreviations
- CDD:
-
Classification of diverticular disease
- CT:
-
Computertomographie
- KM:
-
Kontrastmittel
- MRT:
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Magnetresonanztomographie
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Für diesen Beitrag wurden von den Autoren keine Studien an Menschen oder Tieren durchgeführt. Für die aufgeführten Studien gelten die jeweils dort angegebenen ethischen Richtlinien.
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P. Reimer, Karlsruhe
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M. Uhl, Freiburg
J. Vogel-Claussen, Hannover
CME-Fragebogen
CME-Fragebogen
Welche Bildgebung sollte bei Schmerzen im rechten Unterbauch und klinischem Verdacht auf eine Appendizitis primär durchgeführt werden?
Magnetresonanztomographie
Röntgenleeraufnahme des Abdomens
Computertomographie mit iv. Kontrastmittelgabe
Native Low-dose-Computertomographie
Sonographie des Abdomens
Welche Bildgebung sollte bei kolikartigen Flankenschmerzen und klinischem Verdacht auf eine Urolithiasis durchgeführt werden?
Magnetresonanztomographie
Röntgenleeraufnahme des Abdomens
Computertomographie mit iv. Kontrastmittelgabe
Native Low-dose-Computertomographie
Sonographie des Abdomens
Was ist die häufigste Ursache eines mechanischen Dickdarmileus bei Erwachsenen?
Kolorektales Karzinom
Divertikulitis
Volvulus
Hernie
Invagination
Welche Veränderungen in der Magnetresonanztomographie sind typisch für eine Nebennierenischämie?
Noduläre Nebenniere mit T2w(T2-gewichtet)-hyperintensen Signalalterationen
Noduläre Nebenniere mit T2w-hypointensen Signalalterationen
Vergrößerte Nebenniere mit T2w-hyperintensen Signalalterationen
Vergrößerte Nebenniere mit T2w-hypointensen Signalalterationen
Vergrößerte Nebenniere mit kräftiger Kontrastmittelaufnahme
Wann ist bei einer Sigmawandverdickung der Verdacht auf ein Sigmakarzinom zu äußern?
Langstreckige Stenose des Sigmas mit diffuser Imbibierung des Mesosigmoideums
Ausgeprägte Sigmawandverdickung mit verdicktem Divertikel und angrenzender freier Luft
Ödematöse Wandverdickung mit angedeuteter Dreischichtung
Diffuse Imbibierung des Mesosigmoideums
Überhängende, scharfe Sigmawandverdickung
53-jähriger Patient mit linksseitigen Bauchschmerzen seit 2 Tagen, beginnender Abwehrspannung und einem C‑reaktiven Protein von 55 mg/dl [Norm: < 5]. Welche Diagnose stellen Sie in Zusammenschau mit der daraufhin durchgeführten Computertomographie (Abb. 14)?
Reizlose Divertikulose (CDD[„classification of diverticular disease“]-Typ 0)
Appendizitis epiploicae
Unkomplizierte Divertikulitis (CDD-Typ 1)
Divertikulitis mit Makroabszess (CDD-Typ 2b)
Divertikulitis mit gedeckter Perforation (CDD Typ 2a)
52-jährige Patientin mit diffusen Bauchschmerzen seit dem 1 Tag, aktueller Schmerzwanderung in den rechten Unterbauch, Peritonismus, erhöhten Entzündungswerten und unklarem Ultraschallbefund. Welche Diagnose stellen Sie in Zusammenschau mit der daraufhin durchgeführten Computertomographie (Abb. 15)?
Appendizitis epiploicae
Hohlorganperforation
Darmischämie
Appendizitis
Divertikulitis
68-jähriger Patient mit multiplem Myelom und unklar erhöhten Entzündungsparametern. Welche Diagnose stellen Sie in Zusammenschau mit der daraufhin durchgeführten Computertomographie (Abb. 16)?
Nierenabszess rechts
Urolithiasis links im distalen Ureterdrittel
Hohlorganperforation
Urolithiasis rechts im distalen Drittel mit Harntransportstörung
Pyelonephritis links
79-jährige Patientin mit plötzlich aufgetretenen diffusen Bauchschmerzen und aufgeblähtem Abdomen. Welche Diagnose stellen Sie in Zusammenschau mit der daraufhin durchgeführten Computertomographie (Abb. 17)?
Kolonperforation
Magenperforation
Dünndarmperforation
Gallenblasenperforation
Ösophagusruptur
54-jähriger Patient mit Erbrechen und diffusen Bauchschmerzen bei Zustand nach Ösophagektomie und Magenhochzug vor 6 Monaten bei Karzinom des ösophagogastralen Übergangs. Welche Diagnose stellen Sie in Zusammenschau mit der daraufhin durchgeführten Computertomographie (Abb. 18)?
Paralytischer Ileus
Volvulus
Mechanischer Dickdarmileus
Mechanischer Dünndarmileus
Innere Hernie
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Reimer, R.P., Heneweer, C., Juchems, M. et al. Bildgebung bei akutem Abdomen – Teil 2. Radiologe 61, 677–688 (2021). https://doi.org/10.1007/s00117-021-00866-8
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DOI: https://doi.org/10.1007/s00117-021-00866-8